En hypnotiserende psykologisk thriller med en spekkhogger i sentrum: Blackfish er den første filmen siden Grizzly Man som viser hvordan naturen tar hevn når den presses til det ytterste av mennesker. Blackfish forteller historien om Tilikum, en spekkhogger som drepte flere mennesker mens den var i fangenskap. Underveis samler regissør og produsent Gabriela Cowperthwaite sjokkerende opptak og følelsesladede intervjuer for å utforske dyrets spesielle egenart, forstå hvordan det blir mishandlet i fangenskap, lære om livet til trenere og ikke minst om presset fra den millionsterke vannparkindustrien. Sjokkerende opptak, som aldri før er vist, og avslørende intervjuer utfordrer vårt syn og forhold til naturen. Samtidig avsløres det hvor lite vi mennesker har lært av disse svært intelligente pattedyrene.